Diffusion 13 juillet 2006
Cette nouvelle saison reprend là où la 2e saison s'est terminée. Les Wraiths qui se rendent sur Terre sont arrêtés, mais le prix est lourd : l'Orion est détruit. L'expédition fait la connaissance d'un nouveau peuple qu'ils prennent pour les Anciens : les Asurans. Ces derniers se révèlent être des Réplicateurs à forme humaine créés par les Anciens. Les Asurans vouent une véritable haine pour les Anciens et décident de détruire Atlantis ainsi que ses occupants. Le Docteur Weir et son équipe finissent par rencontrer des Anciens en sauvant certains d'entre eux d'un vaisseau à la dérive. Les derniers survivants de la civilisation ancienne décident de reprendre le contrôle d'Atlantis mais O'Neill et Richard Woolsey tentent de négocier un accord entre la Terre et les Anciens afin de permettre le retour de l'expédition. Pendant les négociations, les Asurans s'emparent à leur tour de la cité en tuant tous les Anciens. Les principaux membres de l'expédition Atlantis sur Terre vont désobéir aux ordres et retourner sur Atlantis, afin de sauver O'Neill et Richard Woolsey et de détruire les Asurans présents. Plus tard, le vaisseau terrien Apollo attaque des chantiers Asurans. Ces derniers contre-attaquent en utilisant un puissant rayon tiré depuis l'espace à l'aide d'une porte des étoiles. La situation est catastrophique car les boucliers ne pourront pas supporter la puissance du rayon. Sheppard, Weir et Rodney décident de faire décoller la cité de la planète. Mais au dernier moment, le rayon des réplicateurs parvient à toucher la cité endommageant sévèrement la tour principale et blessant ses occupants, notamment Elisabeth Weir…
Le Dédale remporte tant bien que mal la bataille contre les deux vaisseaux ruches et Sheppard échappe de justesse à la mort suite à l'attaque de son F302. Il décide d'entreprendre une mission afin de libérer McKay et Ronon qui sont toujours emprisonnés par les Wraith.De son côté, Weir, qui s'est rendue au SGC, tente de mettre en place un plan d'attaque afin d'empêcher les vaisseaux ruches Wraith d'arriver sur Terre.
Sheppard et son équipe sont de retour à Atlantis en possession du vaisseau ruche Wraith dont ils se sont emparés pour s'échapper. Le docteur Weir présente au groupe Richard Woolsey, qui l'a accompagnée pour évaluer son travail à la tête de l'expédition. Les membres de l'équipe d'Atlantis doivent maintenant déterminer le sort qu'ils réservent aux 200 Wraith qui ont été capturés et humanisés par le docteur Beckett.
L'équipe du colonel Sheppard explore un village, où les habitants semblent mener une vie tranquille et remplie d'insouciance. Leur chef, Lucius, un homme charismatique et respecté par sa congrégation, propose de créer une alliance avec Atlantis afin d'échanger les précieux remèdes médicinaux qu'il a conçus contre certaines technologies d'Atlantis.
En explorant une planète inconnue, Ronon a un mauvais pressentiment. L'équipage ne tarde pas à découvrir un petit village dont les habitants, terrorisés par ces nouveaux arrivants, ouvrent le feu et blessent McKay. Les membres de l'expédition retournent alors à la Porte des Etoiles, mais seul Ronon arrive à passer de l'autre côté, abandonnant ses coéquipiers sur la planète.
Le Docteur Weir accompagne Sheppard et son équipe en mission sur une planète dont la civilisation des habitants ressemble à s'y méprendre à celle des anciens. Excités par cette découverte, ils tentent de former une alliance avec ce nouveau peuple : les Asuran...
Le Docteur Weir se réveille dans un institut psychiatrique. Les médecins lui expliquent que tout ce qu'elle sait sur le programme de la Porte des Etoiles et d'Atlantis n'est autre que le fruit de son imagination. Mais très vite, Weir se rend compte qu'elle est bien loin d'être folle.
Kolya, un ancien ennemi Genii d'Atlantis, capture Sheppard. Il souhaite s'en servir comme monnaie d'échange pour traiter avec Atlantis et récupérer les technologies qui l'intéresse. Pour cela, il choisit d'envoyer une vidéo à Weir où l'on voit Sheppard torturé par un Wraith.
Rodney est de retour sur Terre pour demander à sa soeur Jeannie, une brillante scientifique qui a abandonné sa carrière pour une vie de famille paisible, de joindre le SGC et l'aider à résoudre un problème délicat.
Sheppard informe la base que l'équipe du major Leonard n'a pas fait son rapport comme il était convenu. En se rendant sur la planète où l'équipe a disparu, Sheppard découvre qu'ils ont dû faire face à des Genii, qui n'ont pas survécu à la bataille.
La mission de Jack O'Neill pour défendre Atlantis échoue lorsque Richard Woolsey et lui même sont faits prisonniers pendant un assaut des Réplicateurs. L'équipe de Sheppard, le Docteur Weir et le Docteur Carson volent un jumper et partent pour la galaxie Pégase dans l'espoir de les sauver. Mais parviendront-ils à reprendre Atlantis ?
L'équipe doit secourir le Général O'neill et Richard Woolsey qui ont été fait prisonniers par les Asurans sur Atlantis.
Les habitants d'Atlantis commencent à subir d'étranges visions et à tomber malade lorsque plusieurs balènes se dirigent vers la cité.
L'équipe rencontre de nouveau Lucius manipulant les habitants d'une autre planète sans défense grâce à une technologie des Anciens qui semble le rendre invincible.
Rodney acquiert de nouvelles capacités mentales et décide de recalibrer l'E2PZ d'Atlantis. Cependant, il découvre rapidement que ses nouvelles capacités pourraient s'avérer mortelles.
Sheppard et McKay découvre que l'un de leurs jeux vidéo contrôle la population d'une vraie planète dans la galaxie de Pégase et que cette dernière est sur le point d'entrer en guerre.
Les derniers survivants d'une civilisation sont retrouvés en hibernation. Leur survie est menacée lorsque leur équipement d'hibernation est sévèrement endommagé.
Une journée de repos pour les membres de l'expédition Atlantis se transforme en tragédie lorsqu'une explosion retentie dans la cité.
L'équipe part explorer une station géothermale sous-marine délaissée par les Anciens mais ils découvriront rapidement que la station n'est peut-être pas tout à faite déserte.
Lorsque l'expédition perd contact avec le village des Taraniens, Sheppard et son équipe mènent l'enquête et découvre que Michael serait responsable de la situation...
La Terre lance une attaque contre le monde natal des Asurans lorsque l'on découvre que ceux-ci sont entrain de construire une flotte de vaisseaux de combat.