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Brillant expert scientifique du service médico-légal de la police de Miami, Dexter Morgan est spécialisé dans l’analyse de prélèvements sanguins. Mais voilà, Dexter cache un terrible secret : il est également tueur en série. Un serial killer pas comme les autres, avec sa propre vision de la justice.
Le FBI est à la recherche du Boucher de Bay Harbor depuis que les corps de ses victimes ont été retrouvés. Alors que Dexter tente de savoir ce que les agents fédéraux savent au sujet de ses meurtres, il se rapproche de Lila, sa marraine aux dépendants anonymes. Pendant ce temps, l’assassinat d’une femme oblige le sergent Doakes à replonger dans son passé de militaire.
Maintenant que le sergent Doakes est mort, Dexter espère pouvoir vivre librement avec Rita tout en continuant de "chasser". Lors d’une traque pour éliminer Freebo, un trafiquant de drogue relâché pour vice de procédure, Dexter tue accidentellement un innocent qui n’est autre que le jeune frère de Miguel Prado, un assistant du procureur. De son côté, Camilla Figg, qui est en phase terminale d’un cancer, demande à Dexter de l’aider à mourir.
Plus que jamais Dexter tente de concilier ses différents statuts d’époux, de serial killer, de frère et désormais de père. Mais l’équilibre instable qu’il parvient à maintenir est perturbé par l’arrivée du "Tueur de la Trinité", un meurtrier expérimenté. De plus, Dexter, dont le "Passager Noir" semble prendre le pas sur le bon père de famille qu’il est devenu à la naissance de son fils Harrison, doit faire face au retour de l’agent spécial Lundy.
Tourmenté par la culpabilité, Dexter cherche à se consoler en reprenant son mode de vie de tueur, et s’embarque dans une relation étonnante avec la mystérieuse Lumen. Mais pour lui, le besoin de tuer est plus fort que le désir de nouer des relations. Maintenant que plusieurs personnes s’approchent de la vérité, pendant combien de temps encore Dexter pourra-t-il protéger son sombre secret ?
Cody et Astor partis vivre chez leurs grands-parents, Dexter a désormais plus de liberté pour traquer les tueurs en série. Sa nouvelle cible est le "Tueur du jugement dernier", un expert en théologie qui veut provoquer la fin du monde à travers ses meurtres. En parallèle, Debra, qui est promue lieutenant contre son gré, est chargée de cette affaire délicate.
Debra vient tout juste de surprendre Dexter en train d’accomplir son petit rituel meurtrier sur Travis Marshall, 'l’Ange de l’Apocalypse'. Tandis que la jeune lieutenant de police ne peut s’empêcher de s’interroger sur l’acte auquel elle vient d’assister, elle décide toutefois de l’aider à couvrir son crime. Mais leurs relations vont alors prendre une tournure des plus étranges, Debra étant complètement chamboulée par ce qu’elle a entrevu de son frère.
Six mois se sont écoulés depuis l’assassinat de LaGuerta, et Dexter a beaucoup de difficultés à gérer sa vie de père, de frère et de tueur en série. Pendant ce temps, Deb doit faire face aux conséquences de ses actes, et une mystérieuse femme offre à Dexter des informations sur son passé.